革命历228年，E.U.联盟联军少校蕾拉·玛露卡尔（坂本真绫 配音）和中尉阿基德（入野自由 配音）在巴黎期间化险为夷，将企图绑架吉恩·史麦拉斯将军（石冢运升 配音）的11区日本少年成濑幸也（松冈祯丞 配音）、佐山流（日野聪 配音）和香坂彩乃（日笠阳子 配音）招募到W Zero部队。在另一边的帝国内，信·修加·夏音度（松风雅也 配音）成功篡位，被封为圣米迦勒骑士团的团长，即将迎来和阿基德的宿命重逢。E.U.联盟对成濑等人充满不信任感，时刻密切监视着他们。不久，联盟决意将W Zero部队空投至帝国的腹地华沙执行死亡任务。蕾拉坚持和阿基德以及新加入的三个战士同往，等待他们的是圣米迦勒骑士团的强敌……

ユーロ・ブリタニアとユーロピア共和国連合（E.U.）の戦争は大きな転機を迎えようとしていた－－。E.U.を混乱に陥れたテロリスト「方舟の船団」。それがユーロ・ブリタニアの計略だと見破ったアキトたちは、その本拠である大型飛行艇ガリア・グランデへ乗り込み、因縁の敵・アシ ュレイと激しい戦闘を繰り広げる。戦闘を見守るレイラだったが、突如アキトたちからの連絡が途絶する。必死の通信を試みるも、アキトたちが不在のヴァイスボルフ城がユーロ・ブリタニアの襲撃を受ける。戦力も無く、兵士もいないレイラたちの前に、聖ミカエル騎士団総帥のシンが操る黄金のナイトメアフレーム・ヴェルキンゲトリクスが森を駆け、圧倒的な攻撃力で迫りくる！wZERO部隊が絶体絶命の時、首都パリでは、スマイラス将軍によるクーデターが決行される。E.U.政権を掌握したスマイラスは国民に宣言する。「レイラは死んだ」。シンの絶望、レイラの悲しみ、そしてアキトの怒りを飲み込んで運命の歯車が回る！

总有一天不论如何都要一起制作动画——上山高中动画同好会的5人向葫芦屋的甜甜圈如此起誓。她们毕业以后，分别在各自的岗位从事动画制作，并通过《第三飞行少女队》而接近了自己的梦想。　　4年后——。在动画的世界找到了自己的容身之所、逐渐成长起来的5人，开始面对新的苦恼和试炼。

在秩序井然的艾嘉王国，人类谨遵祖先的教训，绝不抬头仰望苍穹，放纵思绪流淌狂奔。传说在很久以前，地上的人们挑战造物，结果致令重力反转，难以数计的人类和建筑“坠入”蓝天，销声匿迹。但森严的秩序和自由思想势必发生冲突，少年艾吉（冈本信彦 配音）夜晚偷偷溜到野外，躺在草地上仰望繁星点点的夜空，而就在此时，身后的洞口出现了一个神色慌张的女孩。她叫帕特玛（藤井雪代 配音），拥有和艾吉全然相反的重力场。为了防止帕特玛跌落到空中，艾吉小心翼翼将其带到小屋保护起来。可是政府很快发现了帕特玛的踪迹，最高领导人动员全部力量展开围捕。　　在你来我往的追逐过程中，艾嘉王国和反转人的秘密也悄然揭开……

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