在赌上学校存续的大学选拔队战役中胜利後，大洗女子学园战车道成员终於能好好享受和平悠闲的冬季。迎接三年级生毕业典礼的到来，包含学生会改选与新执行部门的动作，学校开始发生些微的变化。有一天，一场骚动来访少女们。为了下一波难题与困难，战车道成员们再次挺身而出迎接挑战。

《少女与战车》最终章六部分中的第二部分。

私立樱才学园，原本是传统的女子高中，但因少子化问题影响，不得不改制为男女合校。作为改制后第一年入学的28名男性新生之一的津田隆利，偶然之下被拉入了学校的学生会。在外人看来，学生会是美女如云的天堂，但是津田身边的三位学生会女干部性格都非常独特，津田开始了他每天学生会的吐槽生活。

私立樱才学园本是一所女子高校，然而，在社会大趋势的冲击之下，校方决定打开大门，迎接男生们的到来。第一年，学校录取的男生仅有区区二十八人，他们所要面对的，是泱泱五百二十四位“如狼似虎”的女生们。津田隆利（浅沼晋太郎 配音）就是这二十八人中的一员，机缘巧合之下，他误打误撞加入了学生会之中。　　外表端庄秀丽，却有着极大脑洞和极强妄想能力的学生会会长天草筱（日笠阳子 配音）、个性成熟可靠但有时候会语出惊人的七条天空（佐藤聪美 配音）、智商超哥但个性如同小学生一样傲娇的荻村铃（矢作纱友里 配音），在三位古灵精怪的女孩子的陪伴下，津田的校园生活正式拉开序幕。

大洗女子学园在第 63 届全国战车道大赛中拿得冠军，但文部科学省违背承诺，仍决定要大洗学园废校。不过，官员们仍给大洗多一次机会，就是要大洗战车道部和大学生选拔队来一场对战。可是，大学生选拔队的实力比一般高中生战车道队强很多倍之外，她们所使用的战车比高中生们所用的更先进，此外，队长还是西住流旗鼓相当的战车道世家—岛田流出身……不过，美穗等人得到各个学园舰的战车道部出手支援，一起为守护大洗学园而并肩作战。

元军攻打日本之际，中国大陆的妖怪为了得到死者魂魄亦东渡日本。在这里，他们遭遇了犬夜叉的父亲斗牙王。经过一番艰苦鏖战，大陆妖怪最终被封印在斗牙王的牙齿中。　　时间回到战国时代，四魂之玉的一枚碎片飞到不归之森，唤醒了大陆妖怪首领之子玛瑙丸。为了解开被斗牙王牙齿所封印的力量，玛瑙丸派随从琉璃、玻璃将犬夜叉一行人引到不归之森，并诱使犬夜叉用铁碎牙斩断结界。结界消失，被封印上百年的力量开始复活，玛瑙丸变得愈加强大。与此同时，玻璃和琉璃分别夺去了珊瑚的云母和法师的风穴，使犬夜叉一方陷入苦战；另一方面，戈薇的意识被玛瑙丸控制，她迫不得已用箭再次将犬夜叉封印，之后更被桔梗推入枯井，穿越时空回到了现代……